Юбиляр родился в Подмосковье, окончил театральное училище им. Щепкина. В 1982 году Меньшиков был призван в армию, службу проходил в основном театре Советской армии.
В 1985 году по приглашению Валерия Фокина пришел в Московский драматический театр им. Ермоловой, где работал до 1989 года. В 2012 году именно он выдвинул кандидатуру Меньшикова на должность руководителя театра. С самого начала 1990 годов пробует свои силы на зарубежной сцене. К слову, в основной роли в этом спектакле занят Владимир Андреев, прошлый худрук и сегодняшний почетный президент театра. Меньшиков также исполняет главную роль Лорда Генри в постановке юного кинорежиссера Александра Созонова «Портрет Дориана Грея» по Оскару Уайльду.
За эту работу артист был удостоен премии английской академии театральных искусств имени Лоуренса Оливье.
В кино артист дебютировал еще будучи студентом — в 1980 году в драме «Жду и надеюсь». Успешными стали работы Меньшикова у Н.Михалкова в картине «Родня» (1981) и у Р.Балаяна в кинофильме «Полеты во сне и наяву» (1982).
Художественный глава труппы, народный артист РФ Олег Меньшиков отметит 8 ноября свое 55-летие на сцене Московского театра имени Ермоловой.
В 2000-х годах Меньшиков снимался в основных ролях в телесериалах «Доктор Живаго» (2005), «Золотой теленок» (2005), кинофильме «Статский советник» (2005), «Утомлённые солнцем 2: Предстояние» (2010) и «Утомленные солнцем 2: Цитадель» (2011).
В 1995 году для поддержки молодых актеров Меньшиков создал и возглавил антрепризу «Театральное товарищество 814», где в первый раз выступил как театральный кинорежиссер, поставив спектакль «Горе от ума», в котором исполнил главную роль.
В 2003 году получил одну из основных французских наград в области искусства — государственный орден «Академические пальмы». Живет и работает в столице.
